11.04.2014

Скорость эволюции зависит от способа закладки первичных половых клеток

На определенном этапе эмбрионального развития животных часть клеток зародыша превращается в «первичные половые клетки», которые потом дают начало яйцеклеткам или сперматозоидам. Это превращение либо управляется химическими сигналами, поступающими от других клеток зародыша (эпигенез), либо предопределяется исходной биохимической разметкой яйца (преформация). Изначально для позвоночных был характерен первый способ, но впоследствии некоторые группы (костистые рыбы, лягушки, птицы и змеи) независимо друг от друга перешли ко второму, что сопровождалось ускорением видообразования. Сравнительный анализ ДНК показал, что в группах, практикующих преформацию, быстрее идет эволюция белок-кодирующих генов, в особенности тех, которые работают на ранних этапах онтогенеза. По-видимому, необходимость сохранения генно-регуляторных сетей, ответственных за «эпигенетическую» закладку первичных половых клеток, накладывает ограничения на эволюцию онтогенеза. Эти ограничения снимаются при переходе к преформации, что ведет к ускорению эволюции на молекулярном, морфологическом и таксономическом уровне, пишет Science.

Многие элементы генетической «программы» эмбрионального развития животных очень консервативны, то есть мало меняются в ходе эволюции, тогда как другие ее элементы более пластичны. К числу последних относится и механизм закладки первичных половых клеток.

У позвоночных известно два способа формирования ППК. У костистых рыб, лягушек, змей и птиц всё определяется исходной биохимической «разметкой» яйца. В цитоплазме яйцеклетки у этих животных есть особая область, называемая «зародышевой плазмой» (germ plasm; не путать с зародышевой плазмой в понимании Августа Вейсмана). В зародышевой плазме находятся синтезированные еще материнским организмом молекулы, детерминирующие превращение эмбриональных клеток в ППК. Те эмбриональные клетки, которые в ходе дробления сформируются в этой области, станут первичными половыми клетками. Такой способ закладки ППК можно условно назвать «преформацией», поскольку ППК развиваются как бы из готового зачатка, исходно существующего в яйцеклетке (а именно из зародышевой плазмы).

Ко второму способу закладки ППК (характерному для других рыб, хвостатых амфибий, ящериц, крокодилов, черепах и млекопитающих), больше подходит термин «эпигенез». У этих животных формирование ППК не предопределено исходной разметкой яйца, а задается уже в ходе развития — «самоорганизуется» при помощи химических сигналов, которыми обмениваются клетки зародыша.

Судя по тому, как распределены эти два способа закладки ППК по эволюционному дереву, изначально для позвоночных был характерен эпигенез, но впоследствии некоторые группы независимо друг от друга обзавелись зародышевой плазмой и перешли к преформации (Johnson et al., 2003. Regulative germ cell specification in axolotl embryos: a primitive trait conserved in the mammalian lineage).

Эволюционные линии, перешедшие к преформации, как правило, более разнообразны по морфологии и включают большее число видов, чем родственные группы, сохранившие исходный для позвоночных эпигенез. Например, из всех рыб самая разнообразная группа — это костистые рыбы, для которых характерна преформация; бесхвостые амфибии разнообразнее хвостатых, птицы разнообразнее крокодилов и т. д. Это наводит на мысль, что переход к преформации ускоряет видообразование и морфологическую эволюцию.

Можно предположить и возможный механизм такого ускорения. Строение животного в конечном счете определяется сложным взаимодействием генно-регуляторных каскадов, управляющих эмбриональным развитием. Эти каскады изрядно переплетены и запутаны. Их ключевые компоненты — транскрипционные факторы, морфогены, их рецепторы и т. д., как правило, задействованы сразу в нескольких регуляторных контурах и влияют на несколько разных процессов. Скорее всего, эта многофункциональность является главной причиной их эволюционной консервативности: ведь чем больше у белка разных функций, тем меньше шансов, что случайная мутация окажется безвредной.

Все эти тесно переплетенные, взаимовлияющие генно-регуляторные сети, по идее, должны сильно мешать друг другу эволюционировать. Если же в каком-то из регуляторных контуров эмбрионального развития вдруг отпадает нужда, то это снимает часть ограничений, и для морфологической эволюции открываются новые возможности.

По идее, именно это и должно происходить при переходе от «эпигенетического» способа закладки ППК к «преформистскому». Специальный регуляторный каскад для формирования ППК в ходе эмбриогенеза становится не нужен (теперь все необходимые инструкции закладываются заранее прямо в цитоплазму яйцеклетки), и поэтому для эволюции других регуляторных каскадов, управляющих развитием, открывается больше свободы.

Для проверки этой идеи биологи из Ноттингемского университета (Великобритания) и Флоридского университета (США) решили выяснить, как влияет переход к преформации на скорость молекулярной эволюции, то есть на темп накопления генетических изменений. Для этого авторы проанализировали миллионы фрагментов белок-кодирующих генов более чем 140 видов позвоночных, представляющих четыре группы, независимо перешедшие к преформации (костистые рыбы, змеи, птицы, лягушки), а также группы, сохранившие приверженность предковому эпигенезу (осетровые, млекопитающие, крокодилы, черепахи, ящерицы, саламандры).

Данные анализировались несколькими способами. Один из подходов состоял в построении эволюционных деревьев по отдельным генам. Для каждого дерева брались гены четырех видов позвоночных, представляющих две сестринские группы, различающиеся по способу закладки ППК (например, хвостатые и бесхвостые амфибии), одну более далекую группу (млекопитающие) и одну «внешнюю», совсем далекую группу (например, костистые рыбы).

По большинству генов, естественно, получились деревья, совпадающие с реальной эволюционной историей рассматриваемых групп (рис. 2, вверху слева). Но по некоторым генам получились «неправильные» деревья, что тоже вполне ожидаемо (рис. 2, слева в середине и внизу). В данном случае «правильное» дерево группирует хвостатых амфибий с бесхвостыми, а «неправильные» деревья бывают двух сортов. В первом случае хвостатые амфибии группируются с млекопитающими, а бесхвостые стоят особняком, во втором — наоборот, бесхвостые группируются с млекопитающими.

Оказалось, что ошибочные деревья первого типа получаются в несколько раз чаще, чем второго. Иными словами, гены хвостатых амфибий чаще оказываются объединены с генами млекопитающих, чем гены бесхвостых амфибий.

Этот результат, конечно, не означает, что тритоны по каким-то генам действительно являются более близкими родственниками млекопитающих, чем лягушек. Он говорит о другом: о систематической ошибке при построении деревьев по отдельным генам. Такие ошибки, как правило, возникают из-за разных темпов молекулярной эволюции в изучаемых группах. Этот эффект известен под названием «притяжение длинных ветвей». В данном случае при построении деревьев использовались две «преформистские» группы (костистые рыбы и лягушки), у которых темп молекулярной эволюции был выше, и две «эпигенетические» (млекопитающие и хвостатые амфибии), у которых гены менялись медленнее. В результате на части деревьев (32%) длинные ветви рыб и лягушек «притянулись» друг к другу, и поэтому короткие ветви млекопитающих и саламандр ошибочно сблизились.

Другой подход, примененный авторами, состоял в прямой оценке темпов молекулярной эволюции в тройках генов, взятых у двух сестринских групп с разными способами закладки ППК и у третьей (внешней) группы. При равных темпах эволюции количество различий между каждой из сестринских групп и внешней группой должно быть одинаковым. Однако такой результат был получен лишь для 57% генов. Для остальных генов темп молекулярной эволюции оказался достоверно разным. При этом у видов с «преформистской» закладкой ППК гены эволюционировали быстрее в 41% случаев, а с «эпигенетической» — только в 2%.

Более того, оказалось, что у любого из исследованных «преформистских» видов доля генов, эволюционировавших с повышенной скоростью, больше, чем у любого из «эпигенетических» видов. Некоторые другие признаки (такие как размер генома, продолжительность жизни, длительность поколения) тоже коррелируют с темпами молекулярной эволюции, но эти корреляции очень слабые. Они не идут ни в какое сравнение со строгой зависимостью, которую авторы обнаружили между темпом эволюции и способом закладки ППК.

По-видимому, переход к преформации действительно ускорил молекулярную эволюцию во всех исследованных группах позвоночных, у которых произошел такой переход: у костистых рыб, бесхвостых амфибий, змей и птиц. Кроме того, авторы показали, что среди генов, которые у «преформистских» групп эволюционируют в ускоренном темпе, повышена доля «ранних» генов (то есть тех, которые начинают работать рано в ходе онтогенеза).

Таким образом, гипотеза о том, что отказ от эпигенетического способа закладки ППК снимает некие ограничения, замедляющие эволюцию онтогенеза, получила весомое подтверждение.

Александр Марков

Источники:

1. elementy.ru