05.11.2015

Гомологи хорды широко распространены у первичноротых

Открытая в прошлом году у кольчатых червей структура, напоминающая хорду, — аксохорд — оказалась широко распространенной у самых разных типов животных (моллюски, немертины, брахиоподы, циклиофоры, киноринхи, лорициферы, онихофоры, морские стрелки и, возможно, даже членистоногие). Это значительно подкрепляет гипотезу, согласно которой у общего предка двусторонне-симметричных животных аксохорд уже был. Вполне возможно, что наша хорда произошла именно от этого органа.

Позвоночные? Нет, хордовые

В 1801 году французский академик Жан-Батист Пьер Антуан де Моне де Ламарк (Jean-Baptiste Pierre Antoine de Monet, Chevalier de Lamarck) выпустил книгу, в которой разделил всех животных на позвоночных (Vertebrata) и беспозвоночных (Invertebrata). К позвоночным были отнесены рыбы, земноводные, пресмыкающиеся, птицы и млекопитающие, а к беспозвоночным — все остальные. Такое деление кое-где сохраняется до сих пор: скажем, в современных университетах есть кафедры зоологии позвоночных и зоологии беспозвоночных. Это — ламарковская традиция.

«Беспозвоночные» очень быстро были признаны сборной группой и исчезли из системы живых организмов (сейчас это слово правомерным зоологическим названием не служит, а используется только для удобства). Позвоночные, напротив, в системе удержались. Они получили статус типа (phylum), то есть одной из главных естественных групп, на которые делится животное царство. Действительно, позвоночных трудно спутать с какими бы то ни было другими животными. Казалось, уж что-что, а границы их типа определены четко и навсегда.

Увы, это оказалось не так. В 1874 году немецкий биолог Эрнст Геккель (Ernst Heinrich Philipp August Haeckel) предложил лишить позвоночных статуса типа, взамен включив их в состав более крупного типа под названием хордовые (Chordata). Связано это было с новыми на тот момент исследованиями животных, которые, по своим признакам «не заслуживают» причисления к позвоночным, но точно являются их близкими родственниками. Таковы оболочники и ланцетник. Предложение Геккеля было принято, и тип хордовые (к которому относимся и мы — люди) вошел в биологическую систему, по-видимому, навсегда.

Но что же значит само слово «хордовые»?

Хорда: краткое знакомство

Орган, служащий «визитной карточкой» типа хордовых, называется спинной струной (chorda dorsalis) или просто хордой. (Есть еще термин «нотохорд» (notochord), но в русской биологической литературе он используется редко.) Итак, хорда — это плотный шнур особой ткани, залегающий у хордовых на спинной стороне, под центральной нервной системой, то есть под спинным мозгом (частично и под головным). Главная особенность ткани хорды — она обычно состоит из сильно вакуолизированных клеток. Что это значит? Любая вакуоль представляет собой находящийся внутри живой клетки мембранный мешок, заполненный не студнеобразной цитоплазмой, а просто водой с растворенными в ней веществами. Огромные вакуоли очень характерны для растительных клеток. А вот в клетках животных вакуоли обычно маленькие. Но именно ткань хорды составляет тут исключение: в ней вакуоли гигантские, часто занимающие почти весь объем клетки. Создатель клеточной теории Теодор Шванн (Theodor Schwann) так и писал по этому поводу: «Внутренняя часть хорды совершенно сходна с клеточной тканью растений».

Ткань, клетки которой забиты вакуолями, с точки зрения механики будет вести себя подобно жидкости: ведь в вакуолях — вода. Из школьного курса физики известно, что жидкость, в отличие от твердого тела, практически не поддается сжатию. Орган, состоящий из вакуолизированной ткани, будет работать в теле животного как несжимаемый элемент. Фактически это один из видов гидростатического скелета (гидроскелета), каким у многих животных служит, например, целомическая полость. Никакого другого скелета у первых хордовых, вероятно, не было.

Двигательный аппарат типичного хордового состоит из парных сегментарных мышечных блоков — миомеров, которые сокращаются по очереди, создавая волнообразные изгибы тела (рис. 2). А чтобы тело ни при каких сокращениях мышц не теряло форму, в нем должна быть упругая вставка, имеющая постоянную длину. Вот хорда и служит этой вставкой. Стать короче, утолстившись, она не может из-за прочной оболочки (богатой кольцевыми волокнами белка коллагена, которые плохо растягиваются). При этом хорда очень гибкая, изгибам она совершенно не мешает.

У позвоночных, как ясно из их названия, хорда постепенно вытесняется позвоночником. Постепенно — значит не сразу. У таких позвоночных, как минога, осетр или латимерия, полноценная хорда и сейчас сохраняется на всю жизнь. У атлантической миксины (Myxine glutinosa) весь осевой скелет состоит только из хорды, никаких других элементов позвонков там не нашли. Но даже у тех позвоночных, у которых во взрослом состоянии от хорды почти ничего не остается, она обязательно есть у зародыша.

Хорда так устойчиво сохраняется у позвоночных, скорее всего, потому, что она, даже став ненужной как часть скелета, продолжает в виде эмбрионального зачатка действовать на развитие других органов (мозга и не только; см. эмбриональная индукция). Потеряв биомеханическую функцию, хорда сохраняет формообразовательную. Вот почему она есть у всех хордовых животных.

Разные животные — разные хорды

Сказанное вовсе не значит, что хорда устроена у всех одинаково. На самом деле у хордовых можно выделить по меньшей мере три типа строения хорды, настолько разных, что иные ученые даже отказывались считать их за один орган (рис. 3).

Хорда оболочников представляет собой трубочку наподобие сосуда, заполненную жидкостью. Сильно вакуолизированных клеток там нет вовсе. Гидростатическое давление поддерживается плотными контактами между клетками трубочки, запирающими жидкость в ее внутренней полости.

Хорда ланцетника, в отличие от хорды оболочников, никакой полости не имеет. Это плотный шнур, образованный крупными дисковидными клетками, которые составлены буквально как монеты в столбике. В каждой такой клетке есть крупная вакуоль. Кроме того, в той части цитоплазмы, которая вакуолью не занята, есть сократимые мышечные элементы — миофибриллы (они ориентированы поперек хорды). Клетки хорды ланцетника — одновременно вакуолизированные и мышечные. Сокращение миофибрилл повышает упругость хорды, помогая ей работать опорным элементом. Ни у кого, кроме ланцетника, мышечной хорды нет, это его уникальная особенность.

Наконец, хорда позвоночных — многослойный тяж вакуолизированных клеток без полости и без мышечных волокон. Упругость там создается исключительно вакуолями, которые занимают клетки почти целиком, делая их (под микроскопом) похожими на мыльные пузыри, заключенные в ограниченный объем.

При всех этих различиях, любая хорда обязательно проходит у зародыша, безошибочно узнаваемую стадию «стопки монет» (stack of coins). Это своего рода «узел сходства» в развитии данного органа (рис. 4). Именно единство развития показывает, что все типы хорды имеют общее происхождение (вопреки мнению ученых, сомневавшихся в этом).

Хорда развивается из мезодермы, то есть из среднего слоя клеток раннего зародыша, расположенного между покровами и кишкой. Мезодерма более-менее четко делится на непарную срединную часть, из которой образуется в основном хорда, и парные боковые части, из которых образуется большинство других мезодермальных органов (их довольно много: мышцы, позвонки, сердце и кровеносные сосуды, целомические полости, почки).

Хорда и развитие

В ходе развития хорды оболочников и позвоночных (у ланцетника это выражено меньше) клетки мезодермы сходятся к средней линии тела, встраиваясь между друг другом и удлиняя получающийся зачаток (рис. 4). Этот процесс называется конвергентным растяжением (convergent extension). В спинной части такого зародыша возникает характерное распределение механических сил: продольное растяжение сопровождается поперечным сжатием, как в известном из классической физики эффекте Пуассона. Конвергентное растяжение помогает придать «правильную» форму не только хорде, но и другим органам, например, спинному мозгу.

Развивающейся хорде свойственна активность (экспрессия) некоторых определенных генов, например гена Brachyury. Это самый древний представитель семейства T-боксных генов, кодирующих регуляторные белки. На ранних стадиях этот ген является панмезодермальным маркером, но на более поздних, его экспрессия привязана к срединным областям мезодермы, где проявляется конвергентное растяжение (в отличие от боковых областей, где мезодерма рассыпается на рыхлую соединительную ткань). Присутствие продукта гена Brachyury настолько характерно для хорды, что считается в медицине диагностическим признаком хордомы — опухоли из хордоподобной вакуолизированной ткани.

Есть и другие гены, которые обычно экспрессируются в развивающейся хорде — их сейчас выделено больше десятка.

Есть ли хорда у других животных?

Неудивительно, что биологи давным-давно заинтересовались: откуда пошла наша хорда, каковы ее эволюционные предшественники, если они вообще существуют? Бывает ли у других животных что-то подобное? Или, если совсем строго: есть ли у кого-нибудь, кроме хордовых, гомологи хорды, то есть органы, связанные с ней прямой преемственностью?

Органы, наиболее похожие на хорду, известны у животных, относящихся к типу полухордовых. Это упругие вакуолизированные выросты кишки, находящиеся на спинной стороне в хоботке (стомохорд) и на брюшной стороне в туловище (пигохорд). Однако эти органы не выдерживают гомологизации с хордой даже по простейшему «критерию положения». Настоящая хорда расположена между спинным мозгом (сверху) и главным кровеносным сосудом, который у хордовых называется спинной аортой (снизу). У полухордовых и на спинной, и на брюшной стороне есть как нервный ствол, так и главный кровеносный сосуд — это делает сравнение с хордовыми вполне обоснованным. Но любой из их хордоподобных органов, будь то стомохорд или пигохорд, располагается не между соответствующим нервным стволом и главным сосудом, а внутри от сосуда, гораздо ближе к кишке. Стомохорд к тому же еще и ограничен предротовым отделом тела, куда настоящая хорда, как правило, вообще не заходит.

Кроме того, в стомохорде нет экспрессии типичных «хордальных» генов (например, Brachyury), зато есть экспрессия генов, продукты которых характерны для других областей мезодермы, но не для хорды (например, goosecoid). После того, как это было выяснено, хорда стала считаться уникальным органом, свойственным только одному типу животных.

Так оно и продолжалось до 2014 года.

Хорда у кольчатых червей?

Совсем недавно крупнейший специалист по эволюционной биологии развития Детлев Арендт (Detlev Arendt) и его коллеги, члены работающей в Гейдельберге «арендтовской группы» (Arendt group), поставили перед собой смелую задачу: найти гомологи хорды у животных, связанных с хордовыми лишь самым отдаленным родством.

Какое родство в данном случае считать отдаленным? Огромная группа двусторонне-симметричных животных включает две эволюционные ветви: первичноротые и вторичноротые. К первичноротым относятся членистоногие, моллюски и всевозможные черви, к вторичноротым — хордовые и их родственники. Полухордовые, у которых неудачно искали гомологи хорды — это вторичноротые. Первичноротых гораздо больше. Но искать у них прототип хорды до сих пор мало кому приходило в голову. Ну какая хорда может быть у улитки, таракана или дождевого червя?

Арендт, однако, твердо решил поискать гомолог хорды у первичноротых. И начал он с любимого объекта «арендтовской группы» — морского кольчатого червя Platynereis dumerilii.

Результат этого исследования, был подробно описан год назад. У кольчатого червя обнаружена мезодермальная структура, ранее известная как «срединная брюшная продольная мышца», которая:

• Располагается на брюшной стороне тела, внутри от центральной нервной системы и снаружи от главного кровеносного сосуда.
• Механически связана с парными сегментарными мышцами.
• Развивается с участием конвергентного растяжения.
• Характеризуется экспрессией большинства генов, которые экспрессируются в типичной хорде (как минимум 10 генов из 12 исследованных).

Надо учесть, что брюшная сторона кольчатого червя гомологична спинной стороне хордовых (этот факт окончательно установил тот же Арендт около 20 лет назад). А теперь сравним характеристику «срединной брюшной продольной мышцы» кольчатого червя с описанием хорды, которое для того и было выше дано. «Срединная брюшная продольная мышца» точно соответствует хорде по всем четырем пунктам. Вывод: это — гомологи.

Орган, описанный у кольчатых червей, получил название аксохорд. Арендт с коллегами считают, что типичная хорда (нотохорд) произошла непосредственно от аксохорда, который, вероятно, был уже у самых древних двусторонне-симметричных животных.

Червь червю рознь

Нечего и говорить, что открытие «хорды у кольчатого червя», впечатлило всех причастных к теме эволюции. А чем интереснее выглядит проблема, тем больше информации по ней всем хочется получить. Неудивительно, что спустя год команда Арендта выпустила новое исследование об аксохорде, расширив проникновение в материал — если так можно выразиться — и вглубь, и вширь.

Прежде всего они подтвердили, что аксохорд — не уникальная особенность платинереиса, а орган, свойственный большинству групп кольчатых червей. Он сохраняется при любом образе жизни: плавающем, роющем, сидячем. Даже у дождевого червя, который отличается от платинереиса довольно сильно, есть так называемая «эпиневральная мышца», скорее всего гомологичная аксохорду.

Кроме того, выяснились любопытные эмбриологические детали (рис. 1). Например, во время развития нотохорда лягушки и аксохорда платинереиса, по сторонам от этих структур происходят очень похожие повороты мышечных волокон (образующих у лягушки миомеры, а у кольчатого червя — брюшные косые мышцы).

Арендт и коллеги пошли еще дальше. Они сравнили эмбриональное развитие аксохорда у двух разных кольчатых червей — платинереиса и капителлы (Capitella teleta), чтобы узнать, не будет ли там каких-то серьезных различий. И различия нашлись (рис. 5). Дело в том, что у всех кольчатых червей аксохорд представляет собой длинный и узкий, но парный пучок мышц (эта парность — одно из самых серьезных его отличий от настоящей хорды). Так вот, у платинереиса клетки мезодермы сначала сползаются к средней линии, а потом формируют там парный мышечный пучок. А у капителлы мышечные пучки образуются из клеток мезодермы по отдельности, справа и слева, и только потом смещаются к средней линии, сливаясь в единый тяж. Иными словами, из двух событий: (1) миграция клеток мезодермы к средней линии и (2) их дифференцировка в мышечные волокна, у платинереиса происходит сначала первое, потом второе, а у капителлы — наоборот. Причем сумма от этой перестановки слагаемых не меняется. Аксохорд, образующийся в итоге, устроен у обоих червей примерно одинаково.

Таким образом, даже у кольчатых червей аксохорд может развиваться как минимум двумя разными способами. Какой из этих способов более древний — пока неясно. Но в любом случае, уже сама возможность поставить такой вопрос заставляет восхититься тонкостью исследования: «разрешающая способность» тут очень высока. Вот из таких мелких деталей и складывается картина макроэволюции.

Но это все — о кольчатых червях. А как обстоит дело с аксохордом у других животных?

О хорде первичноротых

Первичноротые — группа разнообразнейшая. Она делится на два огромных эволюционных ствола: спиральнодробящиеся (Spiralia) и линяющие (Ecdysozoa). К спиральнодробящимся относятся кольчатые черви и моллюски, а к линяющим — круглые черви и членистоногие (в обоих случаях с разнообразными родственниками в придачу). Если аксохорд — настолько древний орган, как думает Арендт, он обязательно должен сохраниться не только у кольчатых червей, но и еще в каких-нибудь ветвях первичноротых. И действительно, вероятных гомологов аксохорда там найдено довольно много.

• Вентромедиальная (проще говоря, брюшная срединная) мышца личинок некоторых моллюсков, например хитонов.
• Подобные же вентромедиальные мышцы личинок брахиопод и немертин. Эти группы состоят из морских (в основном) животных и относятся, как и кольчатые черви, к эволюционной ветви Spiralia. Так что в этой ветви структуры, подобные аксохорду, распространены достаточно широко.
• Исключительно мощная вентромедиальная мышца онихофор, функция которой очень похожа на функцию хорды. Онихофоры - наземные животные с конечностями, близкие к членистоногим, то есть относящиеся к группе Ecdysozoa. Вентромедиальная мышца («аксохорд») у них служит в основном для того, чтобы препятствовать деформации тела, когда животное перебирает многочисленными ножками. Классическая хорда делает примерно то же самое, хотя и другим способом. Правда, мышцы конечностей, к которым прикрепляется вентромедиальная мышца онихофор, скорее всего не гомологичны брюшным косым мышцам, к которым прикрепляется аксохорд кольчатых червей.
• Вентромедиальные мышцы некоторых мелких червей, относящихся к группе Ecdysozoa, а именно киноринхов и лорицифер. У нескольких других групп Ecdysozoa - приапулид, нематод, волосатиков, тихоходок - гомологов аксохорда не найдено.
• «Мезодермальная срединная глия» членистоногих. Тут ситуация особая. Никакого мышечного аксохорда у членистоногих нет: у них вообще редуцирована мускулатура туловища, потому что ,при свойственном этому типу наружном хитиновом скелете она не так уж нужна. Тем не менее, у них - например, у насекомых - есть группа клеток, которая развивается из мезодермы, располагается на средней линии тела, «подстилая» изнутри центральную нервную систему, и характеризуется экспрессией некоторых типично «хордальных» генов. Все названные критерии соответствуют хорде или аксохорду. Но в движениях тела эти клетки насекомых никак не участвуют. Они служат вспомогательными (глиальными) клетками нервной системы, а именно - помогают правильному прохождению отростков нейронов. Может быть, это гомолог аксохорда, полностью поменявший функцию? Не исключено, хотя пока и не доказано.
• Продольные брюшные мышечные волокна щетинкочелюстных (морских стрелок), связанные с брыжейкой, то есть с перегородкой между правой и левой целомическими полостями. Морские стрелки - по современным данным, единственный тип первичноротых, не относящийся ни к Spiralia, ни к Ecdysozoa, а представляющий собой отдельную эволюционную ветвь. Гомология их продольных брюшных мышц с аксохордом, если она будет доказана, станет хорошим подтверждением древности этого органа.

Вывод: у первичноротых вероятные гомологи аксохорда распространены хоть и мозаично, но очень широко. Или эта структура возникала много раз, или она уже была у общего предка.

Чудесные циклиофоры

Циклиофоры (Cycliophora) — малочисленный тип морских животных, открытый совсем недавно, а именно в 1995 году (см. В. В. Малахов, 2001. Новые группы беспозвоночных животных). Это мелкие — значительно меньше миллиметра — существа, которые живут на околоротовых придатках омаров и питаются остатками пищи этих ракообразных. Внешне они немного напоминают коловраток, но в действительности являются близкими родственниками или даже потомками мшанок. И циклиофоры, и мшанки, и коловратки входят в современной системе в группу Spiralia. Кстати, одним из открывателей циклиофор был знаменитый датчанин Рейнхардт Кристенсен, описавший целых три — а может быть, и четыре — ранее неизвестных типа животных.

Взрослые циклиофоры не покидают поверхности тела омара, нахлебниками которого они являются. Но, их личинка способна плавать. У этой личинки, как и у многих представителей Spiralia, есть вентромедиальная мышца, которая в данном случае состоит из вакуолизированных клеток — как в хорде! Под микроскопом эта мышца так похожа на хорду, что зоологи назвали ее «хордоидным органом». В каждой клетке «хордоидного органа» циклиофор крупная центральная вакуоль сочетается с поперечно ориентированными (в данном случае кольцевыми) мышечными элементами, примерно как у ланцетника. Это самый поразительный известный пример сходства с хордой у нехордовых животных.

Ну и что в итоге?

Детлев Арендт и его коллеги совершили замечательное открытие: они нашли у червей (ну, и у ряда других первичноротых) орган, который, по крайней мере, в некотором широком смысле, наверняка гомологичен нашей хорде. Но дьявол скрывается в деталях. Материал, представленный группой Арендта, порождает соображения, которые стоит учесть, прежде чем делать какие бы то ни было окончательные выводы.

Во-первых, хорда и аксохорд — все-таки разные органы. Функция аксохорда сильно отличается от функции хорды, аксохорд практически всегда парный, и эмбриональную стадию «стопки монет», которая в высшей степени характерна для всех типов хорды, он (насколько мы знаем) не проходит.

Во-вторых, аксохорд в понимании Арендта — это просто пучок продольных мышц. Такая структура наверняка должна и появляться, и исчезать достаточно легко. А это означает, что в эволюции многоклеточных животных (которая, как ни крути, была длительна и разнообразна) вполне могли случаться неоднократные эпизоды как исчезновения, так и появления аксохорда. Иными словами, тут достаточно вероятен параллелизм — возникновение сходных структур на общей наследственной основе.

Более того, кое-какие явные примеры параллелизмов, мы в этой истории уже видим. Например, между хордовыми и циклиофорами: они не близкие родственники, и у их общего предка вакуолизированной хорды наверняка не было. Она возникла параллельно. Или, например, связь аксохорда с парными сегментарными мышцами у кольчатых червей и онихофор. Сам-то аксохорд у этих двух типов, может быть, и унаследован от общего предка в готовом виде, но вот связанные с ним мышцы — нет. Они разные. Хотя получившаяся система связей похожа.

А теперь зададимся вопросом: соблюдается ли в гомологии аксохорда кольчатых червей и нашей хорды такой строгий критерий, как введенный еще Адольфом Ремане (Adolf Remane) «критерий непрерывности»? Ведь для этого нужно, чтобы все без исключения животные, расположенные на эволюционном древе между кольчатым червем и позвоночным, были обладателями или аксохорда, или хорды.

Вполне вероятно, что ответ будет «да». Но, учитывая приведенные мысли, уверены на сто процентов мы тут пока быть не можем. Хотя бы потому, что недостаточно знаем ранние стадии эволюции вторичноротых. Между тем, эта область — очень актуальная, и теперь появляется новый стимул для ее исследования.

А вот об общем предке двусторонне-симметричных животных, так называемом Urbilateria, сам факт открытия аксохорда на самом деле не сообщает почти ничего. Этот предок мог быть сложным, с целомом и сегментацией, и иметь аксохорд. А мог быть и простым — и тоже иметь аксохорд, подобно некоторым Spiralia и особенно их личинкам. На текущем уровне наших знаний это примерно равновероятно. Новые данные группы Арендта как раз и показывают, что наличие аксохорда не очень-то сильно связано со сложностью тела (как бы эта сложность ни оценивалась).

Зато, уж точно стоит признать большое эвристическое, то есть познавательное, значение открытия аксохорда. И потому, что это открытие оживляет саму проблему гомологии (какие органы считать гомологичными, а какие нет?), и — не в последнюю очередь — потому, что оно позволяет наконец-то всерьез поставить вопрос о происхождении хорды.

Могла ли типичная хорда (нотохорд) произойти от аксохорда? Могла. Это и правда вполне убедительная гипотеза. Но другие гипотезы тоже, в принципе, возможны: например, хорда могла возникнуть как вырост кишки, и в пользу такой возможности свидетельствуют некоторые эмбриологические данные (см. Ю. С. Бочаров, 1988. Эволюционная эмбриология позвоночных). Для настоящей научной «интриги» одной гипотезы недостаточно — нужны четкие альтернативы. И вот в теме происхождения хорды они наконец-то появились. Возможно, скоро мы узнаем больше об эволюции этого интереснейшего органа.

Источник: Thibaut Brunet, Antonella Lauri and Detlev Arendt. Did the notochord evolve from an ancient axial muscle? The axochord hypothesis // Bioessays. 2015. V. 37. №. 8. P. 836–850.

Сергей Ястребов

Источники:

1. elementy.ru