03.04.2018

Предок мшанок был «протофоронидой»

Детальное исследование анатомии морского животного Phoronis ovalis, примитивного представителя типа форонид, показало, что устройство его нервной системы является в известной мере промежуточным между двумя типами — форонид и мшанок. Это подтверждает близкое родство мшанок с форонидами, от которых они, возможно, и произошли. Тем самым снимается конфликт между двумя противоречащими друг другу гипотезами о родстве этих типов, каждая из которых имеет некоторые молекулярно-биологические подтверждения.

Эволюционное древо животного мира сейчас в первом приближении построено. Известны все основные эволюционные ветви, очерчены родственные отношения большинства крупнейших групп — типов. С другой стороны, чем детальнее картина, тем больше возникает вопросов, причем некоторые из этих вопросов оказываются неожиданно масштабными. Например, биологи до сих пор спорят о том, какая эволюционная ветвь многоклеточных животных самая древняя — губки или гребневики. Есть подобные проблемы и в других частях эволюционного древа. В последнее время «поставщиком» интересных новостей из этой области стала относительно мало известная широкой публике группа животных, которая называется лофофоровыми (Lophophorata). Эволюция лофофоровых — целая интрига, сюжет которой понемногу проясняется.

Действующие лица

В группу лофофоровых входят три типа: форониды, брахиоподы и мшанки. Общим признаком всех этих животных, как указывает название, является лофофор — круговой, подковообразный или спирально закрученный венчик щупалец, окружающий рот (но не анус) и служащий аппаратом для отфильтровывания пищевых частиц из воды, которую гонят покрывающие щупальца реснички. Изнутри щупальца лофофора гидростатически поддерживаются заходящей в них полостью тела. Лофофоровые — водные животные, живущие на дне, практически всегда сидячие или прикрепленные (только единичные их представители могут медленно ползать). Живут они в постоянных убежищах — трубках, домиках или раковинах.

Считается, что тело лофофоровых состоит из трех отделов: маленького переднего (просома), небольшого среднего, несущего рот и лофофор (мезосома) и крупного заднего, заключающего в себе почти все остальные органы (метасома). У большинства современных лофофоровых просомы нет, но в план строения их предка она наверняка входила. Тут надо сказать, что редукция головы — обычное дело у малоподвижных или вовсе неподвижных существ, живущих фильтрацией окружающей воды. То же самое произошло, например, у двустворчатых моллюсков.

Несмотря на свою кажущуюся простоту, лофофоровые — достаточно высоко организованные животные. Они двусторонне-симметричны, у них есть нервная система, а полость их тела — целомическая, как у кольчатых червей или у хордовых. По этим и другим причинам многие биологи в разные времена считали, что лофофоровые очень важны для понимания путей эволюции животного мира.

Самая примитивная по большинству признаков группа лофофоровых — вероятно, форониды. Это маленький тип, состоящий всего из 12 видов (Е. Н. Темерева, 2008. Форониды (Phoronida): строение, развитие, мировая фауна, филогения). Форониды — сидячие донные черви, живущие в трубках, откуда высовываются, фильтруя воду, пышные ресничные щупальца лофофора (рис. 1, А, Б). Сложных домиков или раковин они не образуют. В отличие от большинства других лофофоровых, у форонид всегда есть передний отдел тела — просома (пусть и маленькая). Важная особенность плана строения форонид — колоссальное разрастание брюшной стороны крупнейшего отдела их тела, метасомы, составляющей основу туловища (В. В. Малахов, 2009. Революция в зоологии: новая система билатерий). Брюхо взрослой форониды выпячивается и образует длинный стебель, перпендикулярный главной оси животного (рис. 1, В). Именно этим «стеблем», в который втянут кишечник и другие внутренние органы, животное зарывается в грунт. У взрослых форонид брюшной вырост гораздо длиннее, чем собственно туловище — поначалу это сбивало с толку исследователей, пытавшихся разобраться в их анатомии.

Брахиоподы — группа морских животных, процветавшая в глубокой древности, в палеозойскую эру. После завершившего палеозойскую эру катастрофического пермского кризиса их разнообразие сильно сократилось. Зоологи выделяют всего около 300 современных видов брахиопод (и во много раз больше ископаемых). Брахиоподы — сидячие существа, и внешне, и образом жизни отдаленно напоминающие двустворчатых моллюсков вроде устриц или беззубок. Но у этих моллюсков створки раковины — правая и левая, а у брахиопод — передняя и задняя. Аппаратом для фильтрации воды у них является довольно сложно устроенный лофофор, который в данном случае скрыт раковиной, занимая большую часть ее внутреннего объема. Наружу из раковины у брахиопод высовывается только прикрепительный стебелек, не имеющий ничего общего с брюшным «стеблем» форонид. План строения брахиопод вообще радикально отличается от форонидного. Если у взрослых форонид разрастается и выпячивается брюхо, то взрослые брахиоподы, наоборот, буквально складываются пополам брюхом внутрь. Обе створки их захлопывающейся раковины — передняя и задняя — находятся на спинной стороне (C. Nielsen, 1991. The development of the brachiopod Crania (Neocrania) anomala (O. F. Muller) and its phylogenetic significance). Кроме того, у брахиопод, в отличие от форонид, нет просомы: это означает, что их тело состоит не из трех отделов, а только из двух.

Мшанки — самая многочисленная группа лофофоровых (несколько тысяч современных видов). Из всех лофофоровых только мшанки сумели освоить не только моря, но и пресные водоемы. Они ведут колониальный образ жизни. В целом колониальность не очень-то распространена у двусторонне-симметричных животных, но мшанки достигли в этом совершенства: они почкуются, примерно как полипы, и особи в их колониях могут дифференцироваться, деля между собой функции, подобно органам единого тела. Планом строения отдельной особи мшанки в целом напоминают форонид. В одной их группе сохранилась просома, хотя у большинства мшанок она успела исчезнуть. Тела мшанок погружены в трубки или домики. Их колонии достигают размера в несколько сантиметров, но длина каждой особи — как правило, не больше миллиметра, поэтому неудивительно, что внутреннее устройство мшанок несколько упрощено: например, у них нет кровеносной системы (у форонид и у брахиопод она есть). Тем не менее мшанки — полноценные двусторонне-симметричные животные с целомической полостью, нервной системой и собственным поведением.

Проблема, решение... и вновь проблема

Традиционно зоологи считали лофофоровых единой эволюционной ветвью. Но в эпоху молекулярной систематики мнения разделились. На многих молекулярных деревьях почему-то получается, что брахиоподы и форониды образуют компактную ветвь, далекую от мшанок (B. Hausdorf et al., 2010. Phylogenetic relationships within the lophophorate lineages (Ectoprocta, Brachiopoda and Phoronida)). Гипотетическая группа, состоящая только из брахиопод и форонид, называется Brachiozoa. А мшанки, по этой версии, ближе к внутрипорошицевым — особой группе мелких морских или пресноводных сидячих животных, которые действительно похожи на мшанок общим обликом и образом жизни, но отличаются от них типом эмбрионального развития и, что не менее важно, принципиально другим устройством фильтрационного аппарата (лофофоровыми их считать нельзя). Если эта гипотеза верна, то мшанки, брахиоподы и форониды вряд ли могут иметь общего лофофорового предка.

В то же время есть и такие молекулярные данные, которые подтверждают единство группы лофофоровых в ее традиционном составе (M. P. Neshidal et al., 2013. New phylogenomic data support the monophyly of Lophophorata and an Ectoproct-Phoronid clade and indicate that Polyzoa and Kryptrochozoa are caused by systematic bias). На данный момент все более или менее согласны, что проблема — в первую очередь проблема положения мшанок — остается открытой (K. M. Kocot, 2016. On 20 years of Lophotrochozoa). Вот тут-то и может пригодиться любая дополнительная информация — например, морфологическая, то есть освещающая структуру этих животных.

Начнем с того, что чисто морфологически мшанки имеют много общего с форонидами (а вот брахиоподы, наоборот, серьезно обособлены и от тех, и от других). И у мшанок, и у форонид короткая спинная сторона сочетается с сильно разросшейся брюшной, а кишечник имеет характерную U-образную форму, так что рот и анус сильно сближены. И у тех, и у других туловище погружено в трубку (или домик), откуда высовываются щупальца лофофора, а при опасности животное втягивается в убежище целиком. И наконец, некоторые форониды способны размножаться почкованием, образуя тем самым временные колонии. Мшанки просто сделали эти колонии постоянными. Создается впечатление, что форонида — это, в сущности, крупная одиночная примитивная мшанка.

Однако насколько это сходство в действительности глубоко? Поверхностного впечатления тут недостаточно — для серьезных выводов нужны детальные исследования, описывающие структуры клеточного уровня, желательно с применением таких современных методов, как электронная микроскопия и иммуногистохимия. Вот результат такого исследования и опубликовала в конце прошлого года Елена Николаевна Темерева — зоолог из Московского университета, доктор наук, всемирно признанный специалист по лофофоровым животным.

Объектом очередной работы Елены Темеревой стала Phoronis ovalis — небольшая (длиной до 15 мм) форонида, живущая на дне Атлантического океана в раковинах двустворчатых моллюсков. Судя по молекулярным данным, она образует сестринскую группу по отношению ко всем остальным современным форонидам. Иными словами, это древнейшая среди современных форонид эволюционная ветвь, в которой вполне могли сохраниться примитивные признаки. И действительно, такие признаки у Phoronis ovalis налицо. Например, форма лофофора у нее самая простая, какая только бывает у современных форонид — овальная (видовое названиие — ovalis — отражает именно эту особенность). Такое состояние, скорее всего, является для всех форонид исходным. С другой стороны, у самых примитивных мшанок лофофор круговой. Если у форонид и мшанок был общий предок, уже обладавший лофофором, то Phoronis ovalis должна быть ближе к нему по строению, чем любое другое современное животное.

В центре внимания в обсуждаемой работе оказалась нервная система, и это вполне понятно. Во-первых, нервная система достаточно сложна, чтобы предоставить богатый материал для сравнений, а во-вторых, она обязательно так или иначе связана со всеми остальными системами животного организма. Великий Жорж Кювье писал по этому поводу еще в начале XIX века: «Нервная система по существу и есть все животное; другие системы существуют лишь для того, чтобы ее поддерживать и обслуживать» („Le systeme nerveux est, au fond, tout l’animal — les autres systemes ne sont la que pour le servir“). Только вот методы у современных зоологов гораздо более сложные и совершенные, чем те, которыми пользовался Кювье. В работе Темеревой, например, было проведено избирательное иммунохимическое окрашивание нейронов, выделяющих серотонин: этот нейромедиатор важен для беспозвоночных, и «картирование» таких нейронов очень помогает разобраться в устройстве их нервной системы.

Результаты исследования можно вкратце резюмировать следующим образом. В плане строения лофофоровых животных присутствуют два нервных кольца, окружающих лофофор — внешнее и внутреннее (рис. 2). И на внешнем, и на внутреннем нервном кольце может в принципе сформироваться крупный нервный узел — своего рода «мозг». У мшанок «мозг» находится на внутреннем лофофоральном нервном кольце, которое в целом развито у них гораздо лучше, чем внешнее. У большинства форонид, наоборот, лучше развито внешнее лофофоральное нервное кольцо и «мозг» связан именно с ним. А вот у Phoronis ovalis «мозг» состоит из двух нервных узлов, один из которых связан с внешним лофофоральным нервным кольцом, а другой — с внутренним. Такое состояние вполне могло быть исходным как для нервной системы продвинутых форонид, так и для нервной системы мшанок: они просто специализировались в разных направлениях, потеряв в разных случаях разные составные части. Получается, что данные по нервной системе никак не противоречат гипотезе близкого родства мшанок и форонид. Наоборот, они ее подтверждают. Тем более что, как уже упоминалось, некоторые результаты молекулярно-биологических исследований эту гипотезу тоже поддерживают.

Судя по всему, общий предок форонид и мшанок был небольшим донным существом с лофофором и брюшным выростом. Он не был колониальным, но был способен размножаться почкованием. Этот предок во многом напоминал современную Phoronis ovalis, и Елена Темерева с полным основанием называет его «протофоронидным».

От «протофоронидного» предка берут начало два эволюционных ствола, в которых эволюция пошла разными путями. У продвинутых форонид редуцировалось внутреннее нервное кольцо, исчезло размножение путем почкования, увеличился размер тела и усложнилась форма лофофора, вплоть до самого сложного варианта — спирального. У мшанок редуцировалось внешнее нервное кольцо, размер тела уменьшился, лофофор упростился (по крайней мере, в первое время), а вот почкование усилилось и дало начало постоянным колониям. Стоит заметить, что у мшанок из отряда ктеностомат, который палеонтологически, видимо, является самым древним, внешнее нервное кольцо еще сохраняется.

А как обстоит дело с брахиоподами? С одной стороны, они вполне могли бы иметь общего лофофорового предка с форонидами — лофофор-то устроен в принципе так же, да и молекулярная биология тут «за». С другой стороны, план строения брахиопод сильно отличается от планов строения форонид и мшанок — хотя бы тем, что изгиб туловища у них направлен в другую сторону. Скорее всего, общий предок всех трех типов лофофоровых был более или менее похож на примитивную форониду, но с прямым кишечником (без всякого брюшного выроста) и не сидячую, а способную хотя бы медленно ползать.

Кроме того, есть предположение, что туловище этого общего предка было сегментированным (рис. 3). Оно содержало несколько следующих друг за другом целомических полостей, примерно как у кольчатого червя (E. N. Temereva, V. V. Malakhov, 2011. The evidence of metamery in adult brachiopods and phoronids). У форонид и брахиопод, не говоря уж о мшанках, сегментация туловища была в дальнейшем потеряна — скорее всего, в связи с отказом от активного ползания. Надо, однако, подчеркнуть, что это всего лишь гипотеза, и далеко не общепринятая. Если близкое родство форонид с мшанками (и более далекое — с брахиоподами), вероятно, можно считать надежно установленным, то наличие сегментации туловища у их общего предка — вопрос дискуссионный. Но любое его решение будет очень интересным. Дело в том, что группа Lophophorata, судя по всему, находится на эволюционном древе достаточно близко к основанию одной из трех крупнейших ветвей двусторонне-симметричных животных — ветви Lophotrochozoa, в состав которой, кроме них, входят кольчатые черви, моллюски, немертины, коловратки и несколько других типов. Более того, еще в XIX веке находились зоологи, считавшие, что план строения лофофоровых — в первую очередь форонид — исключительно близок к плану строения общего предка всех двусторонне-симметричных животных, включая членистоногих и позвоночных (A. T. Masterman, 1900. On the Diplochorda. III. The early development and anatomy of Phoronis). Относиться к этой идее надо крайне осторожно, но совсем отбрасывать ее оснований нет (например, данные о раннем эмбриональном развитии ей не противоречат). А если так, то убедительная реконструкция плана строения общего предка Lophophorata может дать немало полезных подсказок — в том числе и касающихся эволюции наших собственных предков.

Источник: E. N. Temereva. Innervation of the lophophore suggests that the phoronid Phoronis ovalis is a link between phoronids and bryozoans // Scientific Reports. 2017. DOI: 10.1038/s41598-017-14590-8.

Сергей Ястребов

Источники:

1. elementy.ru